Ecology of fission-fusion dynamics in spider monkeys (Ateles geoffroyi)

Abstract

Pour un individu, la vie en groupe a des avantages, mais aussi des coûts, selon la variabilité environnementale et les caractéristiques sociales du groupe comme la taille et la composition. La disponibilité des ressources alimentaires, qui peuvent varier dans le temps comme dans l’espace, est un élément important pour les animaux sociaux. La dynamique de fission-fusion réfère à la division temporaire d’un groupe en sous-groupes de tailles et de compositions différentes. Les changements en taille et composition de ces unités sont des réponses aux variations dans la qualité et quantité des ressources alimentaires. Jusqu’à présent, l’étude de la dynamique de fission-fusion s’est concentrée sur des variables écologiques et sociales comme la ségrégation. Des questions importantes restent à élucider et des incohérences entre les études persistent, notamment sur comment les sous-groupes répondent à l’interaction entre ces deux types de variables. La présente thèse traite de la dynamique de fission-fusion en considérant chacune des variables écologiques et sociales ainsi que leurs interactions. L’objectif principal est donc de comprendre l’influence relative de l’environnement et des variables sociales sur la dynamique de fission-fusion chez les singes araignées (Ateles geoffroyi). Pour le développement de la thèse, j’ai obtenu des informations de deux groupes au Chiapas et un groupe au Yucatan. Les données des sous-groupes ont été récoltées à l’aide d’échantillonnage par balayage instantané. Au Chiapas, les observations ont été récoltées pendant une année (2014-2015) pour faire un total de 1604 heures de balayage instantané. Au Yucatan, les observations ont été faites pendant trois périodes de 12 mois: août 2009 à juillet 2010; janvier à décembre 2013, et janvier à décembre 2014, pour un total de 3235 heures de balayage instantané. La disponibilité des arbres fructifiant et sa variance proviennent de données phénologiques mesurées le long de transects dans l’aire vitale de chaque groupe. En premier lieu, j’ai analysé comment les caractéristiques sociales d’un groupe (c.-à-d. la taille et la proportion de femelles) ainsi que les taux de fission varient dans l’espace et le temps, suivant les précipitations et la disponibilité des arbres fructifiant. J’ai ainsi comparé deux habitats contrastés en termes de taille et de distributions des arbres, et des précipitation annuelle. Selon mes prédictions, les sous-groupes augmenteraient en taille et auraient une composition mixte pendant les périodes de plus haute disponibilité d’arbres fructifiant, de plus grande variance dans la disponibilité de ces arbres, et de plus forte précipitation. J’ai aussi prédit que le site de forêt tropicale sempervirente (en contraste avec le site de forêt tropicale saisonnière) supporterait des sous-groupes plus grands, plus mixte et que le taux de fission y serait plus faible. J’ai trouvé que la taille des sous-groupes est influencée par la disponibilité et la variance des arbres fructifiant, mais de façon opposée dans les deux sites. De plus, les taux de fission changent dépendamment des précipitations, encore une fois en sens inverse selon le site. La composition des sous-groupes n’a pas changé avec l’environnement. En second lieu, j’ai étudié comment la synchronie comportementale dans les sous- groupes varie avec la disponibilité des arbres fructifiant, la taille des sous-groupes, la proportion des femelles, et l’heure de la journée. J’ai aussi testé comment la disponibilité des arbres fructifiant, la cohésion spatiale et la composition sexuelle des dyades sont liées à leur synchronie comportementale. Ma première hypothèse ici était que la synchronie comportementale dans les sous-groupes et les dyades est liée à la disponibilité des arbres fructifiant, à la taille des sous-groupes et à la composition sexuelle. Ceci s’expliquerait par de possibles conflits d’intérêts à travers la compétition pour les ressources alimentaires à cause des différences d’activités, de diète, et des préférences sociales selon le sexe. Ma deuxième hypothèse était qu’une plus grande cohésion spatiale, et une composition sexuelle homogène permettraient la synchronie comportementale des dyades. J’ai trouvé que la disponibilité des fruits permet la synchronisation comportementale juste au niveau des sous-groupes. La taille des sous-groupes est une contrainte pour la synchronisation comportementale. La répartition des individus d’un sous-groupe par type d’activité (c.-à-d. alimentation, repos, déplacement) a varié selon l’environnement et les variables sociales du groupe sans tendance claire, et parfois, différemment pour chaque groupe. Par exemple, la synchronie d’alimentation a augmenté avec la disponibilité des arbres fructifiant dans un groupe alors qu’elle a diminué dans l’autre. Finalement, j’ai trouvé que la synchronie comportementale a augmenté avec la diminution de la distance entre individus d’une dyade, surtout pour les mâles. En dernier lieu, j’ai analysé dans quelle mesure les patrons d’association (au niveau du sous-groupe) et de proximité (au niveau de la dyade) répondent à la disponibilité et la variance des arbres fructifiant et dans quelle mesure ces patrons répondent aux différences entre les sexes. J’ai testé l’hypothèse que la disponibilité des arbres fructifiant et sa variation spatio-temporelle exerceraient une influence sur la cohésion spatiale des sous-groupes. Ma deuxième hypothèse était que l’influence de la disponibilité des arbres fructifiant et de sa variance sur les patrons de proximité serait négligeable pour des individus proches spatialement (au niveau des dyades). J’ai trouvé que les patrons d’association (au niveau du sous-groupe) répondent aux changements de disponibilité des arbres fructifiant et sont influencés par le sexe des individus, possiblement du fait des interactions entre les processus environnementaux et sociaux. Les patrons de proximité sont affectés de façon minimale par la disponibilité des arbres fructifiant. Ceci suggère que les variables sociales sont plus importantes que les variables environnementales pour la cohésion spatiale au niveau des dyades. En résumé, pour les singes araignées, la dynamique de fission-fusion fait partie d’une stratégie de comportement flexible permettant de gérer les différences entre les individus d’un groupe, les fluctuations locales de l’environnement et les différences des habitats dans la distribution géographique de l’espèce. Comprendre le fonctionnement de la dynamique de fission-fusion, selon les différentes conditions environnementales et sociales, nous permet de comprendre l’évolution et la flexibilité des dynamiques des groupes.

Abstract: Living in groups can bring both benefits and costs to individuals depending on environment variability and group social characteristics, like size and composition. For animals, food availability is one important feature of the environment that varies across temporal and spatial scales. Social animals adapt their behaviour to cope with such variability in their environment using various strategies. Fission-fusion dynamics (FFD) is the temporal division of a group into subgroups of varying size and composition. Those changes in subgroup size and composition are responses to changes in quality and quantity of food resources. Studies on FFD have typically focused either on ecological or on social variables like sexual segregation. Important questions and inconsistencies remain between studies about how subgroups respond to these two variable types interacting. This thesis considers both ecological and social variables interacting and addressing FFD in a variable environment. The main objective of this thesis is to disentangle the relative influence of environmental and social variables on FFD in spider monkeys (Ateles geoffroyi). To do so, I studied three groups of spider monkeys in Mexico: two groups in Chiapas, and one group in Yucatan. In each study site, data on spider monkey subgroups were obtained through instantaneous scan samples. In Chiapas, observations corresponded to one year (2014-2015) on two groups totaling 1604 hours of scan-samples. In Yucatan, observations correspond to three 12-month periods: August 2009 to July 2010; January to December 2013, and January to December 2014, totaling 3235 hours of scan-samples. Data for fruit availability and variability were obtained from phenological data in trails within the home range of each study group. The first aspect of FFD I investigated in this thesis was how social characteristics in a group (i.e. subgroup size and proportion of females) and fission rates in spider monkey subgroups vary in space and time with rainfall, and fruiting trees. I compared as well two contrasting habitats in terms of tree size and distribution, and annual precipitation. According to my predictions, subgroups would increase in size and have a mixed composition during periods of higher availability of fruiting trees, greater variance in the availability of these trees, and higher precipitation. I also predicted that the evergreen forest site (in contrast to the seasonal tropical forest site) would support larger, more mixed subgroups, and that the fission rate would be lower. I found that the size of the subgroups is influenced by the variance of fruiting trees but in opposite ways in the two sites. In addition, fission rates change with precipitation, again in the opposite direction depending on the site. The composition of the subgroups has not changed with the environment. Secondly, I evaluated how behavioral synchrony in subgroups varies with the availability of fruiting trees, size of subgroups, proportion of females, and the time of day. I also tested how the availability of fruiting trees, spatial cohesion and sex composition are related to behavioral synchrony. My first hypothesis was that behavioral synchrony in subgroups and in dyads is related to the availability of fruiting trees, subgroup size, and sexual composition because of possible conflicts of interest through foraging competition due to sexual differences in activity budgets, diet, and social preferences. My second hypothesis was that the greater spatial cohesion, and a homogeneous sexual composition would allow the behavioral synchrony in dyads. I found that fruit availability allows behavioral synchronization in subgroups but not in dyads. Subgroup size is a constraint for behavioral synchronization. The proportion of individuals in a subgroup by type of activity (i.e. feeding, resting, and traveling) varied according to the environmental and social variables of the group with no clear trends, and differently for each group. For instance, feeding synchrony increased with the availability of fruiting trees in one group while it decreased in the other. Finally, I found that behavioral synchrony increased with the decrease in the distance between individuals of a dyad, especially for males. In my last chapter, I examined to what extent do association (at the subgroup level) and proximity patterns (for individuals in a dyad at close inter-individual distances) respond to the availability and variance of fruiting trees and at what extent, these patterns respond to differences between sexes. I hypothesized that fruit availability and spatial-temporal variation of fruiting trees would influence the spatial cohesion of subgroups. Furthermore, differences between sexes would influence association and proximity patterns. My second hypothesis was that the influence of the availability of fruiting trees and its variance on local patterns would be negligible for spatially close proximities (at the dyad level). I found that association patterns (at the subgroup level) respond to changes in the availability of fruiting trees and are influenced by the sex of individuals, possibly due to the interaction between environmental and social processes. Proximity patterns were only minimally affected by the availability of fruiting trees. This suggests that social variables are more important than environmental variables for spatial cohesion at the dyad level. In summary, for spider monkeys, fission-fusion dynamics are part of a flexible behavioral strategy to cope with differences between the individuals in a group, with a locally fluctuating environment and with differences between habitats within the geographic distribution of the species. Understanding the functioning of FFD under different environmental and social conditions could allow us to understand the evolution and flexibility of dynamics in groups.

Resumen: La vida en grupo trae consigo beneficios y costos a sus miembros dependiendo de la variabilidad del ambiente y de las características sociales del grupo como su tamaño y composición. La disponibilidad de recursos alimentarios que pueden variar a escalas temporal y espacial es un elemento importante para los animales sociales. La dinámica de fisión-fusión es la división temporal de un grupo en subgrupos de tamaño y composición variables, y esta dinámica está relacionada con los cambios en calidad y cantidad de los recursos alimentarios. Hasta el momento, los estudios de la dinámica de fisión-fusión se enfocan ya sea en variables ecológicas o en variables sociales como la segregación sexual. Aunque bien estudiada, aún permanecen preguntas e inconsistencias entre estudios especialmente sobre cómo los subgrupos responden a estas dos variables en interacción. En esta tesis considero variables tanto ecológicas como sociales interactuando. El principal objetivo de esta tesis es comprender la influencia relativa de las variables ambientales y sociales de la dinámica de fisión-fusión en los monos araña (Ateles geoffroyi). Para el desarrollo de esta tesis, estudié tres grupos de monos araña en México: dos en Chiapas y uno en Yucatán. En cada sitio de estudio, realicé muestreos instantáneos de barrido en subgrupos de monos araña. En Chiapas, las observaciones se realizaron durante un año (2014-2015), sumando 1604 horas de muestreos de barrido. En Yucatán, las observaciones corresponden a tres periodos de 12 meses: agosto 2009 a Julio 2010; Enero a Diciembre 2013, y Enero a Diciembre 2014, sumando 3235 horas de muestreos de barrido. Los datos para la disponibilidad de frutos y su variabilidad fueron obtenidos de senderos fenológicos en el ámbito hogareño de los grupos. El primer aspecto de la DFF que investigué en esta tesis fue cómo las características sociales de un grupo (i.e. tamaño y proporción de hembras) y la frecuencia de fisiones en subgrupos de monos araña, varían espacial y temporalmente en términos de precipitación y la disponibilidad de árboles con frutos. Esto, además, en dos hábitats contrastantes en términos de precipitación anual, y de distribución y tamaño de los árboles con fruto. Predije que el tamaño de los subgrupos aumentaría y que su composición sería mixta a mayor disponibilidad de árboles con frutos, mayor varianza de dicha disponibilidad, y a mayor precipitación. También predije que habría subgrupos más grandes y mixtos, así como menos frecuencias de fisiones en el bosque tropical perennifolio (en contraste con el sitio del busque tropical estacional). Encontré que el tamaño de subgrupos varió con la disponibilidad y la varianza de árboles con frutos pero de manera opuesta en los dos sitios. Además, las tasas de fisión variaron con la precipitación, pero también en sentido inverso entre los sitios. La composición de los subgrupos no cambió con el ambiente. En segundo lugar, evalué las relaciones entre la disponibilidad de frutos, el tamaño de subgrupos, la proporción de hembras y la hora del día, con la sincronización comportamental. También evalué cómo la disponibilidad de árboles con frutos, la cohesión espacial y la composición sexual, están relacionados con la sincronía comportamental a nivel de díadas. La primera hipótesis aquí fue que la sincronía comportamental en subgrupos y en díadas está relacionada con la disponibilidad de árboles con frutos, con el tamaño de los subgrupos y con su composición sexual debido a diferencias sexuales en la distribución de actividades, dieta y preferencias sociales. Mi segunda hipótesis fue que una alta cohesión espacial y que una composición sexual homogénea permite la sincronía comportamental en díadas. Encontré que la sincronización comportamental a nivel de subgrupos aumentó con la disponibilidad de árboles con frutos, pero disminuyó en la sincronización de díadas. El tamaño de subgrupo fue una restricción para la sincronía comportamental. La proporción de individuos de un subgrupo por tipo de actividad (i.e. alimentación, descanso, viajes) respondió de manera distinta con las variables ambientales y sociales, sin tendencia clara y en ocasiones en sentido opuesto en los dos grupos estudiados. Por ejemplo, la sincronía en alimentación aumentó con la disponibilidad de árboles con frutos en uno de los grupos y disminuyó en el otro. Finalmente, encontré que la sincronización comportamental aumentó con la disminución de la distancia inter-individual en las díadas, sobre todo entre los machos. Por último, examiné hasta qué punto, los patrones de asociación (a nivel de subgrupo) y proximidad (a nivel de díadas) en la DFF responden a la disponibilidad y a la varianza de árboles con frutos, y hasta qué punto esos patrones se deben a diferencias entre sexos. La primera hipótesis aquí fue que la disponibilidad de árboles con frutos y su variación espaciotemporal ejercería una influencia en la cohesión espacial de subgrupos. Además, las diferencias entre los sexos podrían influir en los patrones de asociación y proximidad. También puse a prueba la hipótesis de que la influencia de la disponibilidad de árboles con frutos y su variabilidad sobre los patrones de proximidad, sería mínima a distancias cercanas entre los individuos (a nivel de díadas). Encontré que los patrones de asociación (a nivel de subgrupos) cambian con la disponibilidad de árboles con frutos y de acuerdo al sexo de los individuos indicando una interacción entre los procesos de ambientales y sociales. Los patrones de proximidad cambiaron mínimamente con la disponibilidad de frutos, lo que sugiere los factores sociales son más importantes que los factores ambientales para la cohesión espacial a nivel de díadas. En suma, la DFF en monos araña es parte de una estrategia flexible de comportamiento para lidiar con las diferencias entre los individuos de un grupo, con el ambiente fluctuante a nivel local, y con las diferencias entre hábitats dentro de la distribución geográfica de la especie. Comprender el funcionamiento de la DFF bajo diferentes condiciones ambientales y sociales podría permitirnos comprender la evolución y la flexibilidad de la dinámica de grupos.